Monogenea – ektoparasitische Saugwürmer (Platyhelminthen)

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Die Monogenea

Die Monogenea sind eine der grössten Gruppen parasitischer Platyhelminthen, mit vielen tausend bereits beschriebenen und wahrscheinlich noch mehr unbeschriebenen Arten. Fast alle Arten infizieren die Kiemen, Haut und Flossen von Süsswasser- und Meeresfischen, einige haben sekundär eine endoparasitische Lebensart angenommen, die Mehrheit in der Mundhöhle und Harnblase von Schildkröten und Amphibien. Arten einer Gattung infizieren Cephalopoden, eine Art infiziert das Auge des Flusspferdes. Die meisten Arten sind stark wirtsspezifisch, d.h. sie kommen auf nur einer oder wenigen verwandten Arten vor. Wirkungen auf den Wirt sind im allgemeinen unbedeutend, doch rufen sie gelegentlich Massensterben hervor, insbesondere doch nicht ausschliesslich in Aquakultur. Aus diesem Grunde ist die wirtschaftliche Bedeutung der Monogenea gross, und zahlreiche Untersuchungen befassen sich mit ihnen. Hayward (2005 [1]) und Whittington (2005 [2]) haben Übersichten über im Meere vorkommende Monogenea gegeben.

Die beiden Gruppen der Monogenea: Poly- und Monopisthocotylea

Die beiden Gruppen der Monogenea (= Monogenoidea) sind einfach zu unterscheiden durch den Bau ihrer hinteren Anheftungsapparates, den Haptor oder Opisthaptor. Der Opisthaptor der Polyopisthocylea besitzt eine Anzahl von Klammern (Abbildung 1), der Opisthaptor der Monopisthocotylea besteht entweder aus einem grossen Saugnapf mit verschiedenartigen Haken, oder er besteht ausschliesslich aus grossen und kleinen Haken (Abbildung 2).


Abbildung 1. Pseudothoracocotyla ovalis (Polyopisthocotylea) von den Kiemen der Spanischen Makrele Scomberomorus commerson auf dem Grossen Barriere Riff. Beachte den Opisthaptor (Haptor) mit einer grossen Zahl von Klammern, und hintere grosse und kleine Haken. Weibliches Geschlechtssystem ausser Dotterstock rot. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde


Abbildung 2. Sprostonia sp. (Monopisthocotylea) von Epinephelussp. auf dem Grossen Barriere Riff. Beachte den durch einen grossen Saugnapf gebildeten Opisthaptor mit Haken. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde

Phylogenetische Beziehungen der Poly- and Monopisthocotylea

Es hat Kontroversen darüber gegeben, ob die Monogenea ein Monophylum darstellen (d.h. ob alle Monogenea von einer Stammart abstammen, von der ausschliesslich Monogenea abstammen). Cladistische Untersuchungen von morphologischen (einschliesslich ultrastrukturellen) Merkmalen und DNA legen nahe, dass Polyopistocotylea plus Monopisthocotylea tatsächlich monophyletisch sind (Littlewood et al. 1999 [5]). Das letzte Wort ist wahrscheinlich allerdings noch nicht gesprochen: noch nicht veröffentlichte Untersuchungen mit mitochondrialer DNA scheinen zu zeigen, dass die beiden Gruppen nicht mono-, sondern paraphyletisch sind.

Lebenszyklen der Monogenea

Monogenea besitzen, möglicherweise mit wenigen Ausnahmen, einen direkten Lebenszyklus, d.h. sie benutzen keinen Zwischenwirt. Der ein Wirbeltier infizierende adulte Parasit legt Eier, aus welchen Wimperlarven (Oncomiracidien), schlüpfen, die wieder ein Wirbeltier, im allgemeinen der gleichen Art, infizieren. Larven schwimmen entweder oder schlüpfen erst, nachdem das Ei in Kontakt mit dem Wirt geraten ist. Jedes Ei entwickelt sich zu einem einzigen Wurm, der zahlreiche Eier im Laufe seines Lebens produziert.

Bau adulter Monogenea

Die Oberfläche des adulten Wurmes wird bedeckt durch eine unbewimperte Neodermis, die das Wimperepithel der Larve ersetzt. Das Verdauungssystem besteht aus einem Saugnapf oder Saugnäpfen, einem Pharynx, Oesophagus und blind endenden Caeca, im allgemeinen mit zahlreichen, sich in die meisten Körperteile ersteckenden Seitenzweigen. In anderen Worten, es ist ein gastrovaskuläres System, das die Funktionen eines Verdauungs- und Vaskularsystems vereinigt. Das exkretorisch/osmoregulatorische System besteht aus vielen Flammen-Bulben, die sich als Kapillaren fortsetzen und zu grösseren Exkretionskanälen vereinigen; sie öffnen sich im vorderen Körperteil durch zwei getrennte Exkretionsöffnungen. Die Flammen-Bulben kommunizieren nicht offen mit dem umgebenden Gewebe, d.h. es handelt sich um ein protonephridiales System [6]. Sie setzen sich aus einer Terminal- und einer proximalen Kanalzelle zusammen, deren cytoplasmatische Fortsetze (Rippen) ineinander greifen und so einen Filtrierungsapparat (Reuse) bilden (Abbildung 3).


Abbildung 3. Flammenbulbus und Kapillare einer Monogenea-Art (Monopisthocotylea) aus ultradünnen Serienschnitten rekonstruiert. Längsschnitt links, Querschnitte rechts. Terminalzelle rot gezeichnet; ihre Rippen (cytoplasmatischen Fortsätze) und die der proximalen Kanalzelle greifen ineinander und sind durch eine Filtrierungsmembran (Reusenmembran) verbunden, so dass ein Filtrierungsapparat (Reuse) gebildet wird. Beachte, dass der Flammenbulbus ein Wimperbündel (Flamme) enthält und nicht offen mit dem umliegenden Gewebe kommuniziert, d.h. es liegt ein protonephridiales System vor. Auf den Bulbus folgt eine Kapillare mit lamelliertem Lumen. Beachte weiter die inneren und externen Leptotrichen, cytoplamatische Fortsätze der Terminalzelle im Lumen des Flammenbulbus. Die langen Pfeile deuten die Lage der Querschnitte entlang dem Flammenbulbus und der Kapillare an. Masstab 1 Micron. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde

Alle Monogenea sind hermaphroditisch, d.h. jedes Individuum besitzt männliche und weibliche Geschlechtsorgane. Die Biologie und Morphologie von Polystomoides-Arten aus der Mundhöhle und Harnblase von Süsswasser-Schildkröten sind besonders gut untersucht worden und werden hier zur Illustrierung wichtiger Aspekte der Morphologie von Monogenea benutzt (Rohde 1965 [8]).


Abbildung 4. Polystomoides malayi (Polyopisthocotylea) aus der Harnblase der Süsswasser-Schildkröte Cuora amboinensis in Malaia. Das weibliche Geschlechtssystem ausgenommen das Vitellerium sind rot gezeichnet. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde

Das Nervensystem hat die Form eines Leitersystems, bestehend aus Längs-Konnektiven und vielen Quer-Kommissuren. Der dorsale Tail einer vorderen Kommissur ist besonders gut entwickel zu einem “Gehirn”. Das Geschlechtssystem ist ausserordentlich komplex. Der Ei-bildenden Teil des weiblichen Systems besteht aus verschiedenen Kanälen und Drüsen, die eine wirksame Produktion zahlreicher Eier während des Lebens eines Wurmes garantieren, obwohl zu einem bestimmten Zeitpunkt nie mehr als ein Ei im Ootyp gebildet wird (Abbildung 5).


Abbildung 5. Ei-bildender Teil des weiblichen Geschlechtssystems von Polystomoides malayi. Eizellen werden im Ovar(Eierstock) gebildet, die grösste Eizelle wird in den Oocapt abgestossen, und von dort weiter in den Ovidukt und (Ovovitellodukt), der auch Dotterzellen enthält. Ein Bündel von mukösen Drüsenzellen (spezifisch für bestimmte histologische Farbstoffe) öffnet sich in den Eingang zum Ootyp, der auch von einer kompakten Masse seröser Drüsenzellen umgeben ist. Drüsensekrete und Dotter tragen wahrscheinlich gemeinsam zur Bildung der Eischale bei. Zu jedem Zeitpunkt wird maximal ein Ei im Ootyp gebildet. Es verlässt den Wurm durch einen Gonoporus, durch den sich auch der Spermkanal öffnet. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde

Verschiedenartige Sinnesrezeptoren sind vorhanden, so nicht-bewimperte Sensillen, Sensillen mit einer oder mehreren Wimpern, und wahrscheinlich komplexe grössere Sinnesorgane (Abbildungen 6 und 7).


Abbildung 6. Sinnesrezeptor mit einer Wimper von Pricea multae (Polyopisthocotylea). Der Rezeptor ist die terminale Verdickung einer Nervenfaser (eines Dendriten), unterstützt durch einen spiral gewundenen dichten Kragen, und mit einer einzigen Wimper. Originale elektronenmikroskopische Aufnahme von Klaus Rohde. © Klaus Rohde


Abbildung 7. Querschnitt durch einen Rezeptor mit einigen Wimpern von Pricea multae (Polyopisthocotylea). Beachte die vier Wimpern und einen Basalkörper einer Wimper. Originale elektronenmikroskopische Aufnahme von Klaus Rohde. © Klaus Rohde

Photorezeptoren (Augen) kommen generell bei Larven vor, aber auch beim Adultus vieler Arten (z.B. Abbildung 2). Einige Photorezeptoren bestehen aus modifizierten Wimpern, welche komplexe Muster von Lamellen mit angenommener Lichtempfindlichkeit bilden (Abbildung 8).


Abbildung 8. Lamellierter Photoreceptor von Gyrodactylus (Monopisthocotylea). Originale elektronenmikroskopische Aufnahme von Nikki Watson und Klaus Rohde. © Klaus Rohde

Der sogenannte Mundsaugnapf (Bukkalorgan) vieler Arten scheint die Funktionen eines Mundsaugnapfes, eines Drüsenorganes und eines komplexen Sinnesorgans zu verbinden (Rohde 1979 [11], Rohde and Watson 1996 [12]), obwohl seine Funktion weiterer Untersuchungen bedarf (Abbildung 9).


Abbildung 9. Vorderende von Pricea multae (Polyopisthocotylea) aus der Spanischen Makrele Scomberomorus commerson auf dem Grossen Barriere Riff. Beachte das Bukkalorgan mit einigen Drüsengängen und einer “Brücke” über das Lumen des Saugnapfes. Elektronenmikroskopische Untersuchungen an einigen Arten haben komplexe Strukturen nachgewiesen, die auf eine Sinnes (Geschmacks?) funktion hinweisen. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde

Das Oncomiracidium

Eier besitzen oft mehr oder weniger lange Filamente, die die Schwebefähigkeit im Wasser erhöhen und/oder zum Verfilzen in den Kiemen oder in Planzen dienen. Die Larve entkommt, wenn sich das Operculum nahe einem Ende des Eies öffnet (Abbildung 10).


Abbildung 10. Encotyllabe chironemi (Monopisthocotylea), aus dem Ei schlüpfende Larve. Originale rasterelektronen-mikroskopische Aufnahme von Klaus Rohde. © Klaus Rohde

Larven besitzen einen Pharynx, Caecum und ein Protonephridium mit einer Zahl von Flammenbulben, die sich als Kapillaren fortsetzen und im vorderen Körperteil durch zwei Exkretionsporen öffnen (Abbildung 11). Das Hinterende kann einen bewimperten Conus mit einem terminalen Globulus tragen (Abbildungen 11 und 12). Die Zahl und Anordnung der Wimperzellen ist charakteristisch für bestimmte Taxa, sie sind nicht über die ganze Oberfläche verteilt (Abbildung 13). Ebenso haben auch Sinnesrezeptoren (Sensillen) charakteristische Verteilungs-Muster. Bei einigen Arten sind komplexe Rezeptoren mit zahlreichen Wimpern nachgewiesen worden (Abbildung 14). Augen sind verschiedener Art, am häufigsten ist ein Photoreceptor mit einem lichtsensitiven Rhabdomer, einer Linse und einem Pigmentbecher (Abbildung 15). Andere Augen können ein doppeltes Rhadomer besitzen, ohne einen Pigmentbecher sein, oder aus lamellierten Substrukturen bestehen. – Der terminale Globulus könnte die Funktion eines auf Magnetreize reagierenden Organes haben (siehe Rothsey und Rohde 2002 [13]), obwohl Versuche, Magnetit im Globulus nachzuweisen, fehlschlugen.


Abbildung 11. Oncomiracidium einer Monogenea-Art (Polyopisthocotylea). Beachte den Pharynx und das Caecum, die Vorderdrüsen, Flammenbulben (Wimperzellen), Kapillaren und Exkretionsporen, den Opisthaptor mit grossen und kleinen Haken, sowie den hinteren Wimperconus und Terminalglobulus. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde


Abbildung 12. Elektronenmikroskopische Aufnahme eines Längsschnittes durch einen Wimperconus und Terminalglobulus des Oncomiracidiums von  Zeuxapta seriolae (Polyopisthocotylea). Beachte die grossen Vakuolen, einige mit dichten kristallinen, eine mögliche Reaktionsfähigheit auf magnetische Reize andeutenden Einschlüssen; Versuche, Magnetit in den Einschlüssen nachzuweisen, schlugen jedoch fehl Masstab 2 Micron. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde


Abbildung 13. Raster-elektronenmikroskopische Aufnahme des Oncomiracidiums von  Zeuxapta seriolae (Polyopisthocotylea) (Seitenansicht). Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde


Abbildung 14. Encotyllabe chironemi (Monopisthocotylea), Vorderende der Larve mit einem multiciliären und einem monociliären Rezeptor (x). Originale raster-elektronenmikroskopische Aufnahme von Klaus Rohde. © Klaus Rohde


Abbildung 15. Pigmentiertes Auge von Neoheterocotyle rhinobatidis (Monopisthocotylea). Beachte die Linse, das Rhabdomer (r) und den Pigmentbecher (p). Masstab 1 Micron. Originale elektronenmikroskopische Aufnahme von Klaus Rohde. © Klaus Rohde

Monogenea als ökologische Modelle

Monogenea haben sich als ausgezeichnete Modelle für ökologische Untersuchungen erwiesen, wie im folgenden gezeigt.Artbildung zwischen oder innerhalb von Wirtsarten?Viele Wirtsarten beherbigen ganze Gruppen congenerischer, d.h. zur gleichen Gattung gehörender Monogenea-Arten. Die Frage erhebt sich, ob solche Arten auf diesen Wirten gemeinsam entstanden sind oder ob sie erst sekundär “zusammen gekommen” sind. Dies ist in der Tat eine wichtige Frage für die Ökologie insgesamt (sympatrische oder allopatrische Artbildung!). Polystome Monogenea von Schildkröten sind benutzt worden, um das Problem für diese Gruppe zu lösen. Morphologische und DNA Befunde zeigen klar, dass Artenpaare aus verschiedenen Organen (Mundhöhle, Harnblase) der gleichen Wirtsart sich weniger ähneln als solche aus den gleichen Organen verschiedener Wirtsarten (Littlewood et al. 1997 [15]).

Nischenbegrenzung und -trennung: zwischenartlicher Wettbewerb oder Verstärkung von Fortpflanzungsbarrieren?

Sehr ins Einzelne gehende Untersuchungen an Monogenea-Gemeinschaften von Süsswasser- und Meeresfischen durch verschiedene Autoren haben die grosse Bedeutung der Verstärkung von Fortpflanzungsbarrieren für Nischentrennung gezeigt. Arten benutzen strikt definierte Microhabitate auf den Kiemen und der Körperoberfläche und haben sehr komplexe Kopulationsorgane. Dies und die Tatsache, dass Fisch-Replikate in praktisch unbegrenztem Ausmasse zur Verfügung stehen, macht sie zu hervorragenden ökologischen Modellen. Viele Congener (zur gleichen Gattung gehörende Arten) und Nicht-Congener können auf der gleichen Fischart vorkommen. Die Höchstzahl von Congenern war 9 Arten. Der einzige begrenzende Faktor ist Raum zum Anheften, da Nahrung (Blut, Schleim, schnell regenerierende epitheliale Zellen) unbegrenzt zur Verfügung stehen, solange der Wirt lebt. Verschiedene Autoren haben mittels verschiedener statistischer Methoden gezeigt, dass Arten mit unterschiedlichen Kopulationsorganen im gleichen Microhabitat co-existieren können, während Arten mit identischen Kopulationsorganen getrennt leben. Dies zeigt überzeugend, dass Verstärkung und nicht Wettbewerb für Nischentrennung von Monogenea verantwortlich ist[16][17][18][19][20][21]. Für detaillierte Darstellungen, besonders über die Bedeutung von Wettbewerb und Verstärkung, siehe [22][23][24]. Ein Knol befasst sich ebenfalls mit dem Problem.Monogenea als Kranheitserreger bei Fischen Ogawa (2005) [25] hat kürzlich eine detaillierte Darstellung parasitärer Krankheiten von Meeresfischen in Aquakultur gegeben, und Jones (2005) [26] hat durch Monogenea verursachte Massensterben im Meer besprochen. Ältere Darstellungen sind bei Rohde (1984,1993) [27][28] zu finden.Massensterben im Meer sind nicht gut dokumentiert aus mehreren Gründen, darunter die enormen Weiten der Meere, die exakte quantitative Untersuchungen schwierig machen, und die Möglichkeit, dass Fische bald nach derm Ausbruch einer Epidemie sterben. Dennoch konnte ein Massensterben der AnchovieEngraulis japonicain der Iyo See, das über 87 000 Fische tötete, der Monogenea-ArtPseudacanthocotyloidessp. zugeschrieben werden.

Die Einführung von  Nitzschia sturionis in den dreissiger Jahren des letzten Jahrhunderts in die Aral-See mit ihrem Wirt, dem Stör Accipenser stellatus, führte zum Massensterben der lokalen Störart Accipenser nudiventris und zum viele Jahre andauerndem Kollaps der Stör/Kaviar-Industrie in der Aral-See. Die Monogenea-Art Neoheterobothrium hirame tötete viele juvenile Flundern, Paralichthys olivaceus, in derwestlichen Japan-See, wo die Art zuerst 1993 bemerkt wurde.Der jährliche Wert der Aquakultur-Industrie beträgt Milliarden von Dollar. So betrug der wirtschaftliche Wert gezüchteter Salmoniden (Lachsartiger Fische) 2001 allein US$ 3.84 Milliarden, und der aller Fischeetwa US $7.44 Milliarden. Krankheiten, darunter viele durch Parasiten verursachte, stellen die bedeutendste Gefahr für die Aquakultur-Industrie dar. Ogawa (2005) [25] erwähnt mehrere Monogenea-Arten unter den wichtigen parasitären Infektionen kultivierter Meeresfische. Unter ihnen sind Benedenia seriolae, Neobenedenia girellae, Heteraxine heterocerca, und Zeuxapta japonica auf verschiedenen Fischarten. Neobenedenia melleni infiziert kultuvierten Barramundi in Australien.Verschiedene Arten der Capsalidae (Monopisthocotylea) führen zum Sterben von Zackenbarschen, und einige andere Arten verursachen Krankheiten unter anderem von kultuvierten Takifugu rubripes, Flundern usw.Es ist wichtig darauf hinzuweisen, dass Fischsterben häufig durch mit Jungfischen aus anderen Gegenden importierte Parasiten verursacht werden. Wirksame Quarantäne-Massnahmen vor jeglicher Einführung sind daher wichtig. Wichtig ist auch, dass Krankheiten oft auf synergistischen Effekten beruhen, d.h. nicht nur Parasiten sondern auch adverse Faktoren wir Sauerstoffmangel sind mitverantwortlich, was die Wichtigkeit optimaler Bedingungen in Aquakultur zeigt.Zierfische, d.h. in Süsswasser oder Seewasser-Aquarien gehaltene Fische, sind ebenfalls wirtschaftlich wichtig. Monogenea, insbesondere kleineGyrodactylus-Arten, sind häufige Todesursachen in Aquarien.

 

Literatur

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