Die Aspidogastrea: ein Parasitologisches Modell III.

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Hintergrund

Wie in zwei früheren Knols bereits gezeigt, weisen die beiden im Detail untersuchten Aspidogastrea-Arten einige faszinierende Unterschiede sowohl in ihrer Morphologie wie auch ihren Lebenszyklen auf. Die Larve vonMulticotyle purvisibesitzt eine grössere Vielfalt von Sinnesrezeptoren alsLobatostoma manteri, einschliesslich eines Paares von Augen (Ocelli) und eines paarigen vorderen Rezeptorkomplexes, die der letzteren Art fehlen.Multicotylebesitzt ferner eine Hülle von Microfila, d.h. sehr dünnen Fortsätzen des Tegumentes. Die Larve vonLobatostoma manteri, andererseits, hat einen gut entwickelten Pseudosaugnapf, der der ersteren Art fehlt. GeschlechtsreifeMulticotyle purvisierreichen eine Länge von mindestens 10mm (nicht gepresst),Lobatostoma manterivon etwa 7mm (gepresst, 4mm nicht gepresst). Der Uterus der ersteren Art liegt stark gewunden im vorderen Körperabschnitt des Wurmes und enthält relativ wenige Eier, während der Uterus der letzteren Art fast den gesamten Körper füllt und zahlreiche Eier enthält. Die juvenilen und adulten Würmer beider Arten besitzen zahlreiche Randorgane (Endabschnitte der Randdrüsen). Im folgenden versuche ich, diese Unterschiede durch Unterschiede in der Biologie, d.h. den Lebenszyklen, der Arten zu erklären.

Multicotyle purvisi

Infektionsvorgang und Lokalisation im Wirt

Geschlechtsreife Multicotyle purvisiinfizieren den Magen und das Duodenum einiger Arten malaiischer Schildkröten, und Süswasserschnecken dienen als Zwischenwirte. Rohde (1971)[1][2] beschrieb den Infektionsvorgang bei dieser Art. 1-3 zellige Embryonen enthaltende Eier werden gelegt und die Entwicklung erfolgt in Süsswasser. In Experimenten bei 27-29oC schlüpften Larven 25 Tage nachdem Eier ins Wasser gelangten, bei 21-28oC nach 35-40 Tagen, bei 19-22oC nach 103 Tagen. Umweltstemperaturen in Malaya sind21-32oC (im Schatten, Niederungen). Das Schlüpfen dauert nur wenige Minuten. Wenn Kulturen unter normalen Tag/Nacht-Bedingungen gehalten wurden, erfolgte das Schlüpfen, von wenigen Ausnahmen abgesehen, in den frühen Morgenstunden. Wenn Kulturen im Dunkeln länger als bis zur normalen Zeit des Schlüpfens gehalten wurden, erfolgte das Schlüpfen nur nach Beleuchtung. Wurden die Kulturen jedoch tagelang im Dunkeln gehalten, schlüpften Larven auch ohne einen Lichtreiz. – Unmittelbar nach dem Schlüpfen schwimmen Larven um die Längsachse rotierend und mit vorgestrecktem Vorderende entweder entlang dem Grund, direkt nach oben zur Oberfläche, oder unregelmässig in allen Richtungen. Sie bleiben oft, langsam rotierend, an der Oberfläche angeheftet, oder sinken langsam zum Grund mit dem Hinterende nach unten, oder schneller mit dem Vorderende nach unten gerichtet. Larven können auch, langsam um die Längsachse rotierend, in der Mitte der Wassersäule schweben, wobei sie von Wasserströmungen seitwärts getragen werden. Manchmal scheinen die Larven am Grund das Substrat abzufühlen. – Larven sind positiv phototaktisch, d.h. sie schwimmen zum Licht hin, und überlebten bei 26-30oC von 5 bis über 33 Stunden. Sie erreichen den Wirt und die Inhalationsöffnung der Schnecken weniger durch ihre eigenen Bewegungen, als vielmehr durch die von Schnecken erzeugte Wasserströmungen.Die Lokalisierung der Larven wurde in drei experimentell infizierten Exemplaren der SchneckePila scutatabestimmt. Zwei Larven wurden in zwei Schnecken 50 und 69 Tage p.i. (nach der Infektion) in der vorderen Nierenkammer, und eine dritte 108 Tage p.i. in einer weiteren Schnecke in der hinteren Nierenkammer gefunden. – Experimente zeigten, dass sich Schildkröten durch Fressen infizierter Schnecken infizieren. – Die kleinsten Exemplare vonMulticotyle(in einer grossen Zahl natürlich infizierter Schildkröten) hatten 17 and 18 Querreihen von Alveolen auf der ventralen Saugscheibe. Es scheint daher, dass Parasiten eine gewisse minimale Grösse erreicht haben müssen, bevor sie infektiös werden. Voll ausgewachsene Würmer besitzen 50 Querreihen von Alveolen.

Funktionelle Morphologie

Diese Merkmale des Lebenszyklus deuten an, dass 1) die Augen der Larve für die Phototaxis verantwortlich sind, welche die Larven in der Wassersäule hält, wo sie in Kontakt mit Schnecken kommen können; und 2) dass sie zum Schlüpfen am Morgen beitragen. Der paarige vordere Sinneskomplex hat möglicherweise die Funktion eines Gleichgewichts-Organs, nahegelegt durch die in die Flüssigkeits-gefüllte Höhlen ragenden Wimperstrukturen. Die Microfila vergrössern die Oberfläche ohne entsprechende Zunahme des Gewichtes, was das Schweben im Wasser wirksamer machen könnte. – Die Larven schwimmen mittels der Wimperbündel, doch schwimmen sie nicht direkt zu den Schnecken, sondern in die Wassersäule, wo Schnecken sie inhalieren können. Diese Art des Infektionsverhaltens ist nur deswegen möglich, weil das Habitat dieser Süsswasserschnecken relativ ruhig ist, d.h. es ist unwahrscheinlich, dass Eier und Larven nach dem Schlüpfen durch ungünstige Strömungen aus einem optimalen Habitat getragen werden. Die zahlreichen Sinnesrezeptoren ermöglichen es dem Parasiten vielleicht, das delikate, für sein Überleben wesentliche Wirtsgewebe nicht übermässig zu schädigen, doch könnten sie auch zum Auffinden des Habitats der Schnecken und zum Paaren beitragen. – Der Uterus des geschlechtsreifen Wurmes kann kurz gehalten werden, weil die Eier sich erst nach dem Verlassen des Wurmes auf dem Boden des Gewässers, entwickeln.

Lobatostoma manteri

Infektionsvorgang und Lokalisation im Wirt

Rohde (1973, 1975)[3][4] beschrieb den Infektionsvorgang beiLobatostoma manteriwie folgt: Eier werden gelegt, die bereits voll entwickelte Larven enthalten. Schnecken infizieren sich durch Fressen von Eiern. In Experimenten schlüpften Larven im Magen der SchneckenPlanaxis sulcatusundCerithium moniliferum, und krochen sofort entlang den Sekretionsgängen in die Follikel der Verdauungsdrüse.

Pathologie

Larven vonLobatostomaernähren sich von der Sekretion und wahrscheinlich den Epithelzellen der Verdauungsfollikel. Der hintere Saugnapf und die sich entwickelnde Saugscheibe werden zur Anheftung an das Epithel benutzt und tragen zu seiner Erosion bei. In schweren experimentellen Infektionen, 47-49 und 65-66 Tage nach der Infektion, sind nur noch kleine Abschnitte des Epithels sekretorisch, und die Larven leben jetzt in verschmolzenen grossen Höhlen. InCerithium moniliferumsind juvenile Würmer im allgemeinen in einer einzigen grossen Höhle zu finden, die durch Vergrösserung des Hauptkanales und eines oder mehrerer(?) Seitenkanäle der Verdauungsgrösse nahe dem Magen entstanden ist. InPeristernia australiensisfinden sich die juvenilen Würmer im Magen oder in den Hauptkanälen der Verdauungsdrüse. Sie können von den Kanälen in den Magen und zurück kriechen. Fische infizieren sich durch Fressen der Schnecken.Rohde and Sandland (1973) [5] untersuchten Gewebe-Schnitte durch mit Lobatostoma manteri infizierteCerithium moniliferumundPeristernia australiensis.In der ersteren Art (die bedeutend kleiner als die letztere ist) findet man meistens einen einzigen Wurm, aufgerollt in einer durch den Haupt- und vielleicht einige Seitenkanäle der Verdauungsdrüse gebildeten Höhle, mit Metaplasie des Kanalepithels, Hyperplasie des zwischenfollikulären Bindegewebe mit Erhöhung der Amoebocytenzahl, und Nekrose einiger Drüsenfollikel. Die letztere Art kann bis zu sechs Parasiten im Magen und in den grossen Kanälen der Verdauungsdrüse enthalten, mit Verdickung des subepithelialen Bindegewebes.Durch larvale und heranwachsendeLobatostomaverursachte Pathogenese ist in Abbildungen 1-6 illustriert.


Abbildung 1. Junge Larve vonLobatostoma manteri(47-49 Tage alt) in der Verdauungsdrüse einer experimentell infiziertenCerithium moniliferum. Beachte den hinteren in das Wirtsgewebe “beissenden” Saugnapf. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde


Abbildung 2.Zwei Larven (65-67 Tage alt) vonLobatostoma manteriin der Verdauungsdrüse einer experimentell infiziertenCerithium moniliferum. Beachte das durch nekrotische (tote und sterbende) Zellen ersetzte Drüsengewebe. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde

In Abbildung 3 sind zum Vergleich normale Follikel der Verdauungsdrüse vonCerithium moniliferumillustriert.


Abbildung 3.Normale Follikel der Verdauungsdrüse einer nicht infiziertenCerithium moniliferum. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde


Abbildung 4. Grosse juvenileLobatostoma manteriim Magen einer natürlich infiziertenPeristernia australiensis.Beachte das verdickte subepitheliale Gewebe (Hyperplasie), d.h. Fibrose (abnorm dickes Bindegewebe) um Teile des Magens (Querschnitt). Original Klaus Rohde.© Klaus Rohde


Abbildung 5. Peristernia australiensismitLobatostoma manteriinfiziert. Vergrösserter Abschnitt der Abbildung 4. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde


Abbildung 6. Cerithium moniliferummit einer grossen juvenilenLobatostoma manteriin der Verdauungsdrüse (Querschnitt). Die Pfeile zeigen den Umriss vonLobatostomaan. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde

Die Abbildungen zeigen die durch die Infektion verursachten erheblichen Gewebeschäden, doch soll darauf hingewiesen werden, dass natürlich infizierte Schnecken niemals so viele Würmer wie experimentell infizierte hatten.Gründe hierfür könnten sein, dass Schnecken in ihrem natürlichen Habitat niemals in Berührung mit so vielen Eiern kommen, oder dass in natürlichen Infektionen spätere Infektionen durch die schon vorhandenen Larven oder heranwachsenden Würmer unterdrückt werden, vielleicht weil grössere Würmer kleine Larven fressen, oder weil sie Gewebsreaktionen induzieren.

Funktionelle Morphologie

Angesichts der pathologischen Befunde scheint die Annahme gerechtfertigt, dass eine Funktion der Vielfalt und Zahl der Sinnesrezeptoren die Beschränkung der Schädigung des delikaten Gewebes des Zwischenwirtes durch die Parasiten sein könnte. Rohde (1973) [3] hat den adaptiven Wert der ventralen Saugscheibe diskutiert: sie könnte eine Anpassung an Lokomotion in oder auf den delikaten Geweben der Schnecken sein, d.h. zur Anheftung an kleine Abschnitte des Wirtsgewebes dienen und somit Schädigung auf ein Minimum beschränken. Beobachtungen an digenetischen Trematoden undMulticotylesowieLobatostomazeigten, dass die ventrale Saugscheibe nicht wirksamer für die Anheftung an den Wirbeltierdarm ist als der Saugnapf der Digenea, was darauf hindeutet, dass die Saugscheibe tatsächlich eine Anpassung an den Zwischenwirt und nicht den Endwirt ist. Die Saugscheibe wird weiterhin selten zur festen Anheftung an die Oberfläche der Aquarien oder Schnecken benutzt. Die von den Randdrüsen produzierte Sekretion ist nocht nicht untersucht worden, doch könnte sie eine Verdauungsfunktion besitzen und zur Erosion der Drüsenfollikel der Schnecken beitragen, die man in Gewebeschnitten sieht. Der lange Uterus des Wurmes ist notwendig, weil Eier erst gelegt werden, wenn sich in ihnen infektiöse Larven entwickelt haben. Dies ist notwendig, weil im Habitat starke Strömungen häufig sind und weil es bei Ebbe austrocken kann, was schnelle Infektion von Schnecken zwingend macht.

Infektionsdynamik

Bei Heron Island, einer kleinen Koralleninsel (“cay”) am südlichen Ende des Grossen Barriere Riffes, wurden 11 Arten larvaler digenetischer Trematoden in Cerithium moniliferumgefunden [6]. Häufigkeit der Infektion mit den verschiedenen Digenea undLobatostoma wurde über mehr als ein Jahr um die Insel herumverfolgt[5]. Nur Schnecken der ArtenCerithium moniliferum,Peristernia australiensisundPlanaxis sulcatuswaren mitLobatostomainfiziert, die zweite Art enthielt keine Digenea. Mit Lobatostomainfizierte Schnecken wurden nur in einem kleinen Bereich von Shark Bay (Haibucht) mit einem flachen Felsenboden (“beach rock”) nachgewiesen, und auf Felsen dicht in der Nähe. Es ist wahrscheinlich, dass auch diese Schnecken ihre Infektion in Shark Bay erworben hatten (Abbildung 7). Prüfung des Felsens in Shark Bay zeigte eine grosse Zahl von Schalenfragmenten, vorwiegend vonCerithium. Der FischTrachinotus blochi(Abbildung 8) ist häufig in Shark Bay. Die Art besitzt stark entwickelte Muskeln im Vorderkopf, die die sehr grossen Pharynxplatten bewegen, eine Anpassung zum Zermalmen dickschaliger Schnecken (für Einzelheiten und Abbildung siehe meinen früheren Knol). Sektion von Fischen zeigtenLobatostomaim Dündarm und Schalenfragmente im Darm. Andere Fischarten, ohne diese Anpassungen zum Zermalmen von Schnecken, waren niemals infiziert. – Von Januar 1971 bis April 1972 nahm die relative Zahl infizierter Schnecken beider Arten (CerithiumundPeristernia) stark ab. Während der Periode grosser Infektionshäufigkeit enthielten mit Digenea infizierteCerithiumLobatostomarelativ häufiger als Schnecken ohne Digenea. Schnecken mit Doppelinfektionen veschwanden zuerst. Während der Periode häufiger Infektion hatte eine Infektion mitLobatostomakeine Wirkung auf die relative Zahl von fertilen(d.h. Eier produzierenden) Cerithium.


Abbildung 7. Die Verbreitung von Schnecken und deren Trematoden bei Heron Island am südlichen Ende des Grossen Barriere Riffes, Januar-April 1971. Beachte die Felsen (“beachrock”), und den sich vom Hafen nach Shark Bay erstreckenden “Graben” (moat). Mit der hereinkommenden Flut füllt sich der Graben zuerst und Fische schwimmen vom Riffrand zur Sharkbay (Hai-Bucht). Die SchneckenPlanaxis sulcatus,Peristernia australiensisund vor allemCerithiummoniliferumwaren mit Lobatostomainfiziert, die Infektion war aber praktisch beschränkt auf einen kleinen Teil der Hai-Bucht (Pfeile), obwohl die Schnecken auf Felsen und Steinen um die ganze Insel herum vorkommen. Einige wenigeLobatostomawurden auch eine kurze Entfernung von Shark Bay gefunden, möglicherweise in der Hai-Bucht von Schnecken erworben, die sich anschliessend entlang dem Felsen ausbreiteten. Vertikalphoto RAAF No.2 squadron. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde

Abbildung 8. Lebenszyklus vonLobatostoma manteri. Der EndwirtTrachinotus blochischeidet Eier vonLobatostomamit für Schnecken infektiösen Larven in seinem Stuhl aus. Eier werden von Schnecken gefressen, in denen sich der Parasit entwickelt. Sie werden ihrerseits vom Fisch gefressen und der Wurm entwickelt sich dort zur Geschlechtsreife. Original Klaus Rohde. © Klaus Rohde

Gleichgewicht oder Ungleichgewicht? Eine demographische oder autökologische Erklärung

Hier versuchen wir, die Befunde auf der Grundlage zweier ökologischer Paradigmen zu interpretieren.Walter und Hengeveld (2000, auch Hengeveld und Walter 1999) [8][9] unterschieden das demographische und autökologische Paradigma. Im ersteren werden Arten für demographisch ähnlich gehalten, doch mit unterschiedlichen Funktionen in Gemeinschaften. Inner- und zwischenartlicher Wettbewerb sind sehr wichtig, was Coevolution durch kurzfristige (über kurze Zeit erfolgende) Optimierungsprozesse (d.h. zur optimalen Anpassung an Umweltsbedingungen führende Vorgänge) zur Folge hat, sowie Sättigung der Gemeinschaften mit Arten, und Gleichgewicht. Optimierung über kurze Zeiträume wird für möglich gehalten, weil abiotische Umweltsbedingungen im Durchschnitt konstant sind.Gemäss dem autökologischem Paradigma sind Arten unähnliche, durch abiotische und demographische Faktoren beeinflusste Objekte; Optimierung ist unmöglich wegen der grossen Umweltvariabilität. Das demographische Paradigma fragt: warum teilen sich so viele Arten die gleichen Ressourcen; das autökologische Paradigma fragt: wie sind Arten entstanden und wie überleben sie in einer wechselhaften und heterogenen Umwelt; es konzentriert sich auf die einmalige Art der Anpassungen und auf Arten mit ihren räumlichen Reaktionen auf Umweltbedingungen. Walter und Hengeveld behaupten, dass die beiden Paradigmen sich gegenseitig ausschliessen.Wir fragen, welches der beiden Paradigmen besser geeignet ist, die einzigartigen Anpassungen der zwei diskutierten Aspidogastrea-Arten und die Verbreitung vonLobatostomaum Heron Island zu erklären. Wie im ersten Knol über Aspidogastrea ausgeführt, sind die Aspidogastrea eine sehr alte Gruppe, die sich vor über 400 Millionen Jahren von den digenetischen Trematoden abgezweigt hat. Ihre einzigartigen Merkmale (Saugscheiben, Randdrüsen, grosse Vielfalt und Zahl der Sinnesrezeptoren, keine Vermehrung der Larven im Zwischenwirt) sind ebenfalls wahrscheinlich sehr alt. Es ist höchst unwahrscheinlich, dass sie sich als kurzfristige Anpassungen an bestimmte Umwelten entwickelt haben. – Mögliche Konkurrenten der beiden Aspidogastrea sind larvale digenetische Trematoden in Schnecken. Jedoch zeigt die Verbreitung vonLobatostomaund Digenea bei Heron Island eindeutig, dass die Häufigkeit der Infektion mit Digenea am grössten in einem kleinen Habitat ist, das auch die stärksten Infektionen mitLobatostomahat, was es unwahrscheinlich macht, dass zwischenartlicher Wettbewerb wichtig für das Zustandekommen der Verbreitung vonLobatostomaist. Innerartlicher Wettbewerb, d.h. Wettbewerb zwischen Individuen von Lobatostomain den Schnecken, ist sehr wahrscheinlich, weil die kleinste Schneckenart,Cerithium moniliferum, sehr selten mehr als ein Individuum vonLobatostomaenthält. Eine grössere Zahl passt einfach nicht in die Schnecken (Abbildung 6). Doch eine Erklärung der Anpassungen und Verbreitung der Art hierdurch ist unwahrscheinlich. Der Schluss liegt nahe, dass jede Art Merkmale besitzt, die sich als “langfristige” Anpassungen an eine bestimmte Art des Lebenszyklus und Habitat entwickelt haben. In anderen Worten, nur das autökologische Paradigma kann Erklärungen liefern.Dies heisst jedoch nicht, das die beiden Paradigmen sich gegenseitig ausschliessen. Rohde (2005) [10], in seiner Diskussion der relativen Häufigkeit von Gleichgewichts- und Ungleichgewichtsbedingungen in biologischen Systemen, hat betont, dass Gruppen mit bestimmten Charakteristika mit grösserer Wahrscheinlichkeit in Gleichgewicht leben als Gruppen mit andersartigen Charakteristika. Beide Zustände sind möglich, abhängig von der Grösse von Populationen und Individuen, und von der Vagilität der Art. Wenn diese klein sind (wie in den Aspidogastrea) besteht eine Tendenz zum Ungleichgewicht [11].

Literatur

Rohde, K. 1971. Untersuchungen an Multicotyle purvisi Dawes, 1941 (Trematoda, Aspidogastrea). I. Entwicklung und Morphologie. Zoologische Jahrbücher, Abteilung für Anatomie, 88, 138-187.Rohde, K. 1972. The Aspidogastrea, especially Multicotyle purvisi Dawes, 1941. Advances in Parasitology, 10, 77-151.Rohde, K. 1973. Structure and development of Lobatostoma manteri sp. nov. (Trematoda, Aspidogastrea) from the Great Barrier Reef, Australia. Parasitology, 66, 63-83.Rohde, K. 1975. Early development and pathogenesis of Lobatostoma manteri Rohde (Trematoda: Aspidogastrea). International Journal for Parasitology, 5, 597-607.Rohde, K. and Sandland, R. 1973. Host-parasite relations in Lobatostoma manteri Rohde (Trematoda, Aspidogastrea). Zeitschrift für Parasitenkundeologie, 41, 115-136.Rohde, K. 1981. Population dynamics of two snail species, Planaxis sulcatus and Cerithium moniliferum, and their trematode species at Heron Island, Great Barrier Reef. Oecologia, 49, 344-352.Rohde 1994. The origins of parasitism in the Platyhelminthes. International Journal for Parasitology 24, 1099-1115.Walter, G.H. and Hengeveld, R. 2000. The structure of the two ecological paradigms. Acta Biotheoretica 48, 15-46.Hengeveld, R. and Walter, G.H. 1999. The two coexisting ecological paradigms. Acta Biotheoretica 47, 141-170.Rohde, K. 2005. Nonequilibrium Ecology. Cambridge University Press, Cambridge, N.Y., Melbourne, Madrid, Cape Town, Singapore, Sao Paulo.Gotelli, N.J. and Rohde, K. 2002. Co-occurrence of ectoparasites of marine fishes: a null-model analysis. Ecology Letters 5, 86-94.

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